Cô được nhiều người biết đến với vai diễn Ethel Hallow, nhân vật nữ chính phản diện trong loạt phim dành cho thiếu nhi ăn khách của truyền hình Anh Quốc hợp tác với Candana The Worst Witch (1998-2000), nhờ lối diễn xuất tự nhiên và thu hút nên cô đã để lại những ấn tượng khá tốt trong lòng khán giả xem truyền hình. Nhưng cô lại nhanh chóng rời khỏi bộ phim sau khi kết thúc phần đầu tiên vì lý do cá nhân, chính vì thế mà đoàn làm phim đã nhanh chóng tìm kiếm và thay đổi người, nhân vật Ethel Hallow do cô từng thủ vai sau đó đã được giao lại cho Katy Allen thể hiện ở hai phần tiếp theo của loạt phim. Nhưng một thời gian sau, cô đã quay trở lại và tiếp tục hoàn thành nốt vai diễn Ethel Hallow của mình trong phần cuối cùng của loạt phim, Weirdsister College (2001). Jones ngoài ra còn được biết đến nhiều thông qua các vai diễn đầy ấn tượng trong các bộ phim truyền hình The Treasure Seekers, Servants, Cape Wrath, và lồng tiếng cho nhân vật Jyn Erso trong loạt phim hoạt hình mạng Star Wars Forces of Destiny.

Cô từng được mời làm gương mặt đại diện mới của hãng thời trang nổi tiếng Anh quốc Burberry, đã đánh bại rất nhiều những diễn viên, người mẫu và ca sĩ Anh quốc khác để lọt vào mắt xanh của giám đốc sáng tạo Burberry, Christopher Bailey nhờ nét quyến rũ cổ điển của mình. Năm 2011, cô thủ vai nhân vật Miranda trong bộ phim The Tempest (2011) được chuyển thể từ tiểu thuyết cùng tên của nhà văn William Shakespeare. Cô còn tham gia vào bộ phim The Invisible Woman với việc thủ vai nhân vật nữ chính đầy nội tâm Nelly Ternan và một vai diễn nhỏ trong phim điện ảnh Người Nhện siêu đẳng 2: Sự trỗi dậy của Người Điện (2014).

Một trong những điểm nhấn trong sự nghiệp diễn xuất của Jones là vai diễn Jane Hawking trong Thuyết yêu thương, một bộ phim tự truyện về cuộc đời và mối tình giữa Jane và nhà vật lý lí thuyết nổi tiếng thế giới Stephen Hawking, với Eddie Redmayne vào vai Hawking. Sau khi được người đại diện của mình giới thiệu cho phần kịch bản, Jones đã đọc toàn bộ bản thảo trong một lần đọc, và rất yêu thích vì đây là "một chuyện tình chứ không phải là một bản tự truyện từ đầu chí cuối." Cô tham gia ứng tuyển cho vai diễn, và đạo diễn James Marsh đã nhận cô ngay lúc đó, điều này làm Jones ngạc nhiên vì bình thường cô phải đợi vài tuần để được xác nhận cho một vai diễn nào đó.[7] Jones đã được gặp Jane Hawking và được bà giúp đỡ rất nhiều cho vai diễn.[8] Diễn xuất của cô và Redmayne nhận được vô số lời khen ngợi từ giới chuyên môn và từ công chúng, giúp Jones nhận được đề cử Giải Oscar cho nữ diễn viên chính xuất sắc nhất, Giải BAFTA cho nữ diễn viên chính xuất sắc nhất, Giải Quả cầu vàng cho nữ diễn viên phim chính kịch xuất sắc nhất, Giải BFCA cho nữ diễn viên chính xuất sắc nhất và Giải SAG cho nữ diễn viên chính xuất sắc nhất.

Tháng 2 năm 2015, Jones được tuyển vào vai diễn Jyn Erso trong phần phim ngoại truyện của thương hiệu Star Wars mang tên Rogue One: Star Wars ngoại truyện, do Gareth Edwards đạo diễn.[9] Người đại diện của Jones đã gợi ý cho cô vai diễn này, và cô cảm thấy thích thú trước hành trình tìm hiểu nguồn gốc bản thân của nhân vật này.[10] Phim được công chiếu vào tháng 12 năm 2016 với nhiều lời khen ngợi và hiệu ứng tích cực từ giới phê bình điện ảnh cũng như khán giả, và đã thu về hơn 1 tỉ USD toàn cầu. Cũng trong năm 2016, Jones xuất hiện trong bộ phim trinh thám Hỏa ngục, vào vai bác sĩ phụ tá của giáo sư Robert Langdon. Theo lời đạo diễn Ron Howard, điều kiện duy nhất của Jones khi ký hợp đồng với bộ phim là bảo đảm cho cô có một ngày nghỉ để cô có thể đến xem đứa con mới chào đời của anh trai mình. Sau khi đồng ý với vai diễn, cô đã tới tham quan các bảo tàng và khu triển lãm để hiểu thêm về nhân vật của mình.[11]